410 Superamerica接替了375 America 型车，在1955年巴黎车展上向公众展示了所用的滚动底盘，完整的一辆车在1956年初的布鲁塞尔车展上亮相。

1956至1959年间，共生产了3款限量版系列。被称为系列I 的汽车的底盘轴距通常为2800mm，不过也有例外，1956至1957年间制造的系列 II 汽车的底盘轴距为2600mm。

1958年末，系列III车型在巴黎车展上亮相，这一系列仍然采用轴距为2600mm的底盘，其全新款式的车身由Pininfarina设计。

在外观上，于1956年布鲁塞尔车展中展出的这款车的形状与Pininfarina新设计出的250 GT coupe车型极为相似，250 GT coupe后来发展成了GT Boano和Ellena系列。

所生产的大部分系列I和系列II汽车都采用了这款车身，但也有少数几辆车采用了完全不同的一次成形车身。由于410 Superamerica车型非常昂贵，是专为极其富有的客户准备的汽车，可根据客户的需求量身定做，因而即使是“标准化”的双门小轿车之间也存在细节差异。

用于系列I和II的一次成形车身是法拉利底盘优势以来最奇异的一次装饰。Pininfarina制造了两款完全不同的“Superfast”。

第一款在1956年的巴黎车展上亮相，底盘编号为0483SA，带有无前风窗立柱（后来在出售前添加进去）的悬臂式车顶，装有引人注目的尾翼，尾翼后缘中包含有三角形的尾灯组合装置。

最后决定采用浅金属蓝上覆盖有白色这一色彩方案，并用镀铬饰条分隔，饰条从宽宽的椭圆形散热器格栅的两侧环绕车身。第二款“Superfast”是基于底盘# 0719SA生产的，在1957年的都灵车展上展出，鼻翼和驾驶室区域与第一款类似，车尾处理得更为典雅也更为严谨，与汽车前面的曲线线条更为协调一致。

然而，法拉利竞赛车的主要制造商Scaglietti也在底盘 0671SA的基础上生产了一辆样车，这辆车再次带有尾翼，这款以美国市场为目标的汽车显示出了惊动欧美的影响力，车顶、门槛和尾翼板都采用了裸露的不锈钢，与深红色的车身形成了强烈的对比。

Carrozzeria Boano以尾翼为主题做出了解释：在底盘0477SA的基础上制造了一辆双门小轿车，装有可分式后车窗，并以底盘 0485SA为基础生产了一辆车身类似的敞篷车，两款车都带有曲线形尾翼。

然而，因拥有最大和最长的尾翼而获奖的Ghia是在底盘0473SA的基础上建造的，灵感来自之前为克莱斯勒（Chrysler）生产的梦幻车“Gilda”和“Dart”。

系列I和系列II汽车所用的出厂参考号为514的底盘（轴距为2600mm或2800mm），皆按公路版车型系列的奇数底盘序列号进行编号，带有后缀“SA”，并且在概念上与同时期的250 GT装置是类似的：主底盘管从后轴上面穿过，与375 America车型是从轴下方通过形成了鲜明的对照。

与375 America相比，前后轮距也都增大了。前悬挂是独立的，经由带独立螺旋弹簧和减震器的叉臂，而刚性后轴由弓形钢板弹簧支撑，并装备有液压减震器。全方位地装有液压操控的鼓式制动器，后轮上连有拉线式手刹。

出厂参考号为126的系列 I和系列II 发动机是由在375 America上所采用的Lampredi“长”缸体装置进一步发展而来，并通过将缸径直径从84mm增大至88mm以及保持68mm的冲程不变，从而使容量增加至4962cc。

装有带双线圈和分电器点火系统的三个双门Weber 40 DCF化油器，据称输出功率可达340bhp。发动机与4速全同步器变速箱连接在一起，主减速器通过一个传动轴连入刚性后轴，有各种齿比可供选择。

Pininfarina打造的第一款“Superfast”衍生产品所用的发动机装备有每缸双火花塞，这是由F1和运动型赛车直接发展而来，并装有更大一些的42mm双门化油器。

系列III汽车所用的底盘的出厂参考号为514/A，轴距为2600mm，皆按公路版车型系列的奇数底盘序列号进行编号，带有后缀“SA”，并且底盘所采用的机械部件也与前面2个系列相同 。

这几个系列的汽车都采用由Pininfarina设计的同一款式车身，除了最初所展示的原型车采用了五窗玻璃布局之外，随后生产的所有样车都是三窗玻璃布局 。

然而，个体差异依旧存在，最明显的差别体现在前灯上，一些车装有开敞式前灯，而另一些的前灯隐藏在有机玻璃盖下的前翼中。

出厂参考号为126/58的系列III发动机装备有经过重新设计的汽缸盖，火花塞位于V形槽的外侧，此后，法拉利所有V12发动机都在V形槽中带有火花塞。

后来，250 GT系列所用的3升发动机也采用这一设计特色。这是最终版的Lampredi“长”缸体发动机，汽缸套通过螺丝固定在盖子上，此后，所有容量的发动机上都采用更为传统的布局：将适合滑动的汽缸套与汽缸盖垫圈配合使用。

此款发动机一个不同寻常的特色是，连杆是由实心坯钢制成的（而非通常的锻钢杆），一些法拉利的赛车通常会采用这种做法。还装有带双线圈和分电器点火系统的三个双门Weber 46 DCF3化油器，据称输出功率可达 360bhp。

该发动机连接至4速全同步变速箱上，带有与早前的Superamerica车型完全不同的换挡模式，还带有与同系列中之前的车型相同的传动系统布局和可选的轴比率。