500スーパーファストは1964年のジュネーヴ・ショーに初めて展示されたモデルで、1966年まで限定生産されることになります。50年代から60年代序盤にかけて“アメリカ”および“スーパーアメリカ”の名前で作られた一連のモデルの流れをくむ、フェラーリが作る少量生産クーペの最後のモデルです。シリーズ生産されるモデルの台数が増えて内容も均一化されるに従い、専用の生産機械を必要とする少量生産車を市場に送り出すのは、どれほど高いプライスをつけても難しくなっていたのです。

全部で36台が作られ、シャシーナンバーは05951SFから 08897SFにいたります。330GT2+2（シャシー06267）上にスーパーファスト流のボディを架装したワンオフが、オランダ女王の夫君ベルンハルト殿下のために作られています。新車のロールス・ロイスが2台買える、だれの手も届かないクルマを求める顧客リストのなかにはイラン国王（1965年に4カ月のあいだに2台購入した）やイギリスの俳優、ピーター・セラーズの名前もありました。

ピニンファリーナデザインのボディは、400SAクーペ・アエロディナミコと驚くほどよく似ています。横に広く、上下に薄い楕円形ラジエターグリルを備え、フェンダーの深いえぐりにオープンヘッドライトを収めているのです。プレキシグラス製カバーをかけたクルマも2台存在します。

初期型ではフロントフェンダーにエンジンベイの熱気抜き用スリットが11本ありましたが、後に3本に変わっています。この変化は330GT2+2 や275GTSと共通するもの。この時代からフェラーリのロードカーには軽合金ホイールが標準になりましたが、500スーパーファストには生産期間を通じて7×15のボラーニ製ワイアホイールが付きました。

ボディはホイールベース2650mmのティーポ578シャシー上に架装されています。すべてロードカー用の奇数のシャシーナンバーが打刻され、数字の最後にSFの文字が付きます。最後にアルファベットが付くシャシーナンバーを持つ、フェラーリ最後のモデルでした。

シャシーと補機類の構成は同時代の330GT2+2とよく似ています。以下に主な共通点を列挙します。鋼管フレーム、独立フロントサスペンション、リーフスプリングが吊り、テレスコピックダンパーが組み合わされるリジッドのリアアクスル、前後2系統の油圧回路を備える4輪ディスクブレーキ、左右どちらの仕様でも選べるハンドル。なお右ハンドル車は8台作られました。

長くて広いボンネットは、細身のピラーに支えられた優美なキャビンに至ります。キャビンから伸びるリアウィンドウはトランクのラインと融合し、すっきりした、上下に薄い楕円形のカムテールで終わります。テールライトは弾丸を横にした形状で、3つの丸形レンズが収まるこのモデル専用のユニット。クロームメッキを施し、サイドに大きく回り込んだコーナーバンパーが前後に備わります。フロントのコーナーバンパーには丸形の車幅灯/方向指示器をクリアする浅いくぼみがあります（シリーズ第1号車だけはコーナーバンパー上にボディと面一の浅い楕円形ライトが備わる）。