Come nel modello 365, la sigla identificativa della vettura indicava la capacità di un singolo cilindro. La nuova unità motrice manteneva l’alesaggio di 81 mm del propulsore precedente ma la corsa fu aumentata a 78 mm: la cilindrata totale divenne così di 4823 cc.

Il motore delle vetture con il cambio automatico ebbe numero di riferimento interno F 101 C 080. L’alimentazione prevedeva due bancate di tre carburatori laterali a doppio corpo Weber 38 DCOE 110-111, era presente una doppia bobina e i due distributori d’accensione erano situati nella parte posteriore dell’unità motrice. La potenza dichiarata raggiungeva i 340 cavalli. Il cambio automatico Borg Warner a tre rapporti più retromarcia fu, con sorpresa dei puristi, un successo immediato tra i clienti Ferrari: da quando fu disponibile e fino al termine della produzione, quando il testimone passò alla serie 412, lo adottarono circa i due terzi delle vetture commercializzate. In Gran Bretagna il successo fu persino superiore, e la vasta maggioranza degli acquirenti scelse la vettura con la selezione automatica delle marce. Tramite un albero di trasmissione, la potenza era inviata dal cambio automatico a un differenziale autobloccante e da qui, mediante i semiassi, giungeva alle ruote, dotate di sospensioni indipendenti che erano anche autolivellanti grazie a un dispositivo idraulico.

Dal punto di vista strutturale il telaio dei veicoli appartenenti alla serie 400 era virtualmente identico a quello dei precedenti modelli 365 GT4 2+2. C’erano però alcune differenze che lo fecero identificare con un nuovo numero di riferimento interno: sulle vetture automatiche, tale riferimento era F 101 CL 180. Dal punto di vista estetico la serie 400 si differenziò da quella precedente per alcuni particolari: un piccolo spoiler anteriore montato nella parte bassa del musetto, le ruote fissate con cinque bulloni al posto del gallettone centrale con tre appendici, e la scomparsa del Cavallino Rampante dalla griglia del radiatore. All’interno, il rivestimento dei sedili fu reso più lussuoso e fu variato lo stile delle cuciture, inoltre ci furono delle piccole modifiche agli interruttori posti sulla console centrale. La maniglia interna per l’apertura delle portiere fu realizzata con un disegno diverso.

La produzione della 400 Automatic continuò fino al novembre del 1979 e ne furono costruiti 355 esemplari. I numeri di telaio iniziarono con il 19353 ed ebbero termine con il 28261. Come già avveniva per la 365 GT4 2+2, le carrozzerie erano interamente realizzate e rifinite nelle officine Pininfarina di Torino; in seguito erano spedite alla Ferrari di Maranello, dove si provvedeva all’installazione della parte meccanica. Il modello era disponibile con la guida a sinistra o con il volante a destra e, come per le altre vetture a dodici cilindri realizzate in quel periodo, non fu costruita una versione dedicata al mercato statunitense.