Derivata dalla 250 S, è prodotta in due versioni: una berlinetta di Pinin Farina, che apre una nuova epoca nel design, ed una barchetta di Vignale. Notevoli i miglioramenti sul motore e sulle sospensioni, dove sono utilizzati ammortizzatori Houdaille. Il cambio viene previsto a soli quattro rapporti sincronizzati, la sua manovrabilità è però molto più agevole. Oltre alle vittorie nelle competizioni nazionali, arrivano le prime affermazioni negli Stati Uniti per merito di Phil Hill.