La 410 Superamerica, qui a succédé à la 375 America, a été présentée au public sous la forme d’un châssis nu au Salon de l’automobile de Paris en 1955, puis sous sa forme complète au Salon de Bruxelles début 1956. Trois séries très limitées ont été produites entre 1956 et 1959. La série I présentait généralement un châssis d’un empattement de 2 800 mm, bien qu’il y ait eu des exceptions, et la série II, produite en 1956 et 1957, un châssis d’un empattement de 2 600 mm. Quant à la série III, elle a été présentée fin 1958 au Salon de l’automobile de Paris sur un châssis d’un empattement de 2 600 mm, avec une nouvelle version de la carrosserie signée Pinin Farina. Visuellement, le véhicule présenté à Bruxelles en 1956 était très similaire au nouveau design de la 250 GT coupé de Pinin Farina, qui a ensuite donné naissance à la 250 GT Boano et Ellena. La plupart des exemplaires des séries I et II ont repris ce style de carrosserie, mais quelques-uns arboraient une carrosserie unique radicalement différente. Puisque la 410 Superamerica était un modèle extrêmement coûteux réservé à une clientèle fortunée, même les coupés « standard » présentaient tous des caractéristiques différentes pour satisfaire des exigences spécifiques des clients.

Les carrosseries uniques conçues pour les véhicules des séries I et II figuraient parmi les plus surprenantes jamais aperçues sur un châssis Ferrari. Pinin Farina a produit deux prototypes de Superfast radicalement différents. Le premier a été présenté au Salon de l’automobile de Paris en 1956 sur un châssis n° 0483SA, avec un toit en porte-à-faux sans montants de pare-brise avant (ils ont été ajoutés plus tard, avant la commercialisation) et des ailettes dynamiques intégrant de feux triangulaires sur les arêtes arrière du capot. Il adoptait une finition blanche et bleu métallique pâle, les deux couleurs étant séparées par une bande chromée faisant le tour de la voiture à partir de chaque côté de la grande grille de calandre ovale. La deuxième Superfast, construite sur un châssis n° 0719SA, a été présentée au Salon de l’automobile de Turin en 1957. La partie avant et l’habitacle étaient similaires, mais l’arrière affichait une ligne assagie et plus élégante, qui s’accordait mieux avec l’avant du véhicule. Le principal fabricant des carrosseries de compétition Ferrari de l’époque, Scaglietti, a également habillé un exemplaire doté d’un châssis 0671SA. Celui-ci présentait également des ailettes (adaptées au goût américain, puisque l’essentiel de ces véhicules était destiné à ce marché) et des panneaux de toit, de seuil et d’ailette en acier brut qui contrastaient avec le rouge foncé de la carrosserie. Carrozzeria Boano a livré son interprétation des ailettes, avec un coupé monté sur un châssis 0477SA présentant une lunette arrière en deux parties et un cabriolet doté de la même carrosserie sur un châssis 0485SA, ces deux modèles présentant des ailettes incurvées. C’est cependant Ghia qui a proposé les ailettes les plus imposantes et les plus longues, avec son interprétation sur châssis 0473SA, inspirée des voitures de rêve « Gilda » et « Dart » qu’il avait conçues pour Chrysler.

Les châssis des véhicules de la série III (référence 514/A), présentant un empattement de 2 600 mm, suivaient également la séquence de numérotation impaire des routières avec le suffixe SA, et leurs composants mécaniques étaient identiques à ceux des séries précédentes.

Le style de carrosserie conçu par Pinin Farina était commun à tous les véhicules de la série, excepté le prototype présenté au salon, qui comptait cinq fenêtres (tous les exemplaires suivants en comptaient trois).

Il existe toutefois encore des distinctions, la principale concernant les phares, qui sont non carénés sur certains véhicules et encastrés dans les ailes avant sous des caches en Perspex sur d’autres. 

Le moteur de la série III (référence 126/58) était doté de nouvelles culasses avec les bougies à l’extérieur du V, alors que jusqu’à présent les bougies étaient placées à l’intérieur du V sur tous les V12 Ferrari. Cette caractéristique a ensuite été reprise sur le moteur 3 litres de la 250 GT. Il s’agissait de la dernière version du « long block » de Lampredi avec des chemises vissées dans la culasse.

Par la suite, des chemises coulissantes plus classiques avec joint de culasse ont été utilisées sur les moteurs de toutes les cylindrées. Fait inhabituel, ce moteur utilisait des bielles usinées à partir d’une billette d’acier massif, ce qui était normalement réservé à certains moteurs de compétition Ferrari, plutôt que des bielles en acier forgé. Il était équipé de trois carburateurs double corps Weber 46 DCF3 et d’un distributeur à deux bobines pour développer 360 bhp.

Il était par ailleurs couplé à une boîte de vitesses 4 rapports à dispositif de synchronisation, avec une disposition des vitesses différente de celle des modèles Superamerica précédents. La disposition de la transmission et les rapports de pont en option étaient identiques à ceux des modèles précédents de la série.