Les premiers exemplaires, conçus par Pinin Farina et fabriqués en collaboration avec Scaglietti, étaient habillés d’une carrosserie en aluminium. Par la suite, l’aluminium a été réservé aux versions de course. Ses nombreuses victoires font de ce modèle l’un des plus appréciés de la marque.

La version de 1960 de la 250 GT Berlinetta a été conçue par Pinin Farina et fabriquée dans les ateliers de Scaglietti à Modène. Elle a été dévoilée au public lors du Salon de l’automobile de Paris de 1959. Le style de sa carrosserie rappelait celui de la dernière série de berlinettas (désormais dénommée « Interim » pour faire la distinction) produite la même année, les différences résidant dans la suppression de la vitre de custode dans le panneau de custode derrière les portes. Le nouveau modèle était monté sur un châssis d’un empattement de 2 400 mm portant la référence 539, puis 539/61.

Les désignations « Passo Lungo » ou « LWB » pour le châssis à empattement long de 2 600 mm et « Passo Corto » ou « SWB » pour le châssis à empattement court de 2 400 mm ont été adoptées ultérieurement pour marquer la distinction entre les deux séries. Le châssis était fabriqué selon la méthode habituelle utilisant deux grands tubes longitudinaux ovales à large diamètre avec entretoises solides et une traverse rectangulaire.

La suspension était indépendante à l’avant, s’appuyant sur des ressorts hélicoïdaux et des triangles, avec un essieu arrière supporté par des ressorts à lames semi-elliptiques et doté de bras radiaux, et dotée d’amortisseurs hydrauliques sur les quatre roues. Le châssis de compétition de 1961 était plus léger, avec des tubes plus courts et de calibre inférieur.

Ce modèle a été la première routière Ferrari équipée en série de freins à disque et, contrairement à la 250 GT Berlinetta qui l’a précédé, il était disponible pour la conduite à gauche ou à droite. Ce modèle était également disponible en version de compétition, avec une carrosserie en aluminium, des finitions intérieures allégées et un moteur réglé avec beaucoup plus de précision, ou en version luxe avec un habillage intérieur plus complet, généralement habillée d’une carrosserie en acier avec des panneaux d’ouverture en aluminium. Les deux spécifications de base pouvaient cependant présenter de nombreuses similitudes, selon les exigences spécifiques des clients.

Il n’est donc pas rare que certaines routières présentent une carrosserie tout aluminium et/ou un moteur au réglage plus précis. En 1961, les véhicules de compétition étaient même équipés de carrosseries plus légères, ainsi que de moteurs au réglage plus précis et avaient subi certaines modifications pour rivaliser avec la Jaguar Type E.

Le groupe moteur était une évolution du V12 d’origine de Colombo avec un seul arbre à cames en tête par rangée, une cylindrée de 2 953 cc grâce à un rapport alésage/course de 73 x 58,8 mm et un système de lubrification à carter humide, de références 168B, 168 et 168 Comp/61. Les bougies étaient placées à l’extérieur du V et associées à une rangée de trois carburateurs double corps Weber 38 DCN ou 40 DCL/6 (les carburateurs Solex C40 PAAI étaient également homologués) et un distributeur à deux bobines monté à l’arrière du moteur pour développer entre 220 et 280 bhp, selon les spécifications.

Les carburateurs Weber 46 DCF/3 étaient également homologués. Ils étaient utilisés sur les moteurs de compétition spéciaux de 1961, qui atteignaient les niveaux de puissance indiqués ci-dessus grâce à des soupapes de diamètre supérieur, des pots d’échappement spéciaux et d’autres ajustements.

Le moteur était couplé à une boîte de vitesses 4 rapports + marche arrière à dispositif de synchronisation, la transmission à l’essieu arrière rigide étant assurée par un arbre de transmission, avec le choix entre plusieurs rapports. Les boîtes de vitesses des véhicules de compétition étaient constituées d’alliage nervuré, celles des routières en fonte unie.

La conception globale du véhicule a très peu évolué au cours des trois années qu’a duré sa production (de 1960 à 1962). Un certain nombre de détails permet cependant d’identifier la période de production de chaque exemplaire spécifique. Lors des premiers mois de production, les côtés des ailes avant et arrière étaient unis, tout comme le coffre. Une sortie d’air était aménagée au centre de la lunette arrière et les vitres électriques rejoignaient l’arête arrière supérieure en une courbe très prononcée, tandis que le déflecteur avant était doté de deux persiennes rectangulaires faisant office de conduites de refroidissement des freins avant. Les véhicules produits à partir de la deuxième moitié de l’année 1960 présentaient des sorties d’air inclinées verticales sur les ailes avant et arrière, encadrées sur trois côtés, et des feux en forme de gouttes d’eau sur les ailes avant. Un renfoncement était aménagé dans le coffre pour la plaque d’immatriculation et les conduites de refroidissement des freins ressortaient du déflecteur avant.

Les exemplaires produits fin 1960 étaient très similaires, si ce n’est que les fentes d’échappement d’air de l’habitacle ont été déplacées de la lunette arrière vers un renfoncement dans l’arête arrière du toit et que les vitres pouvaient être électriques ou manuelles. Si le client optait pour les vitres manuelles, le véhicule était équipé de custodes ouvrantes. Tous les exemplaires produits jusqu’à ce stade étaient équipés d’un bouchon de réservoir de carburant externe, qui se trouvait dans une découpe pratiquée dans l’angle supérieur gauche du coffre.

Les principales différences visuelles entre les exemplaires de 1960 et d’après 1961 portaient sur la forme des vitres, qui affichaient une arête supérieure plus droite, et le déplacement du bouchon du réservoir de carburant, qui se trouvait sur l’aile arrière gauche ou dans le coffre. Il existait de nombreuses autres différences plus minimes, notamment une grille de calandre légèrement agrandie, une légère modification de la forme de l’aile arrière, un changement d’emplacement des points de levage, etc., combinées aux demandes spécifiques de chaque client, mais les éléments ci-dessus sont les principaux points de différenciation des séries. En dehors de la carrosserie normale de la berlinetta, des interprétations uniques ont été proposées, principalement par Pinin Farina dans un style rappelant la Superamerica, notamment un cabriolet avec un toit en dur amovible monté sur un châssis 1737GT. La 400SA dotée d’une carrosserie de coupé comprenait deux versions routières sur des châssis 2613GT et 3615GT et deux exemplaires de compétition légers sur des châssis 2429GT et 2643GT. Le premier modèle léger n’a jamais été utilisé en compétition et a été vendu à un client français, tandis que le dernier a couru au Mans, à Daytona et à Sebring, piloté notamment par Stirling Moss et Giancarlo Baghetti. Bertone a créé deux designs, un en 1960 sur un châssis 1739GT (qui, fait inhabituel, était doté de jantes en alliage) et un autre en 1961, caractérisé par l’avant en gueule de requin de Chiti, sur un châssis 3269GT.

Zagato a également conçu un modèle Spider Speciale unique. Les propositions de Bertone ont été les dernières provenant d’un carrossier autre que Pinin Farina à habiller officiellement un châssis Ferrari avant de nombreuses années. Au cours des années 60 et 70, divers exemplaires ont reçu des carrosseries uniques, mais il s’agissait là du recarrossage de véhicules existants et non de l’habillage d’un châssis nu en atelier. En compétition, la Berlinetta Passo Corto a poursuivi sur la voie du succès tracée par la Passo Lungo, avec trois victoires successives au Tour de France entre 1960 et 1962. Elle a également remporté le Tourist Trophy de Goodwood en 1960 et 1961, la course GT du Mans en 1960 et 1961 et les 1 000 km de Nürburgring en 1961 et 1962. Il ne s’agit là que quelques exemples du palmarès du véhicule sur toute la période où il a dominé la catégorie GT.