El 410 Superamerica nace como sucesor del 375 America y fue presentado al público sobre un chasis de éste último en el Salón del Automóvil de París de 1955, hasta que a principios de 1956 se mostró como coche completo en el Salón del Automóvil de Bruselas.

Se produjeron tres series muy limitadas de este modelo entre 1956 y 1959. Los vehículos pertenecientes a la primera serie se fabricaron, generalmente, sobre un chasis con una distancia entre ejes de 2.800 mm, aunque hubo excepciones. Entre 1956 y 1957 entraron en escena los coches de la segunda serie, realizados sobre un chasis con una batalla de 2.600 mm. A finales de 1958 apareció la tercera serie, presentada en el Salón de París, con ese mismo chasis de 2.600 mm de distancia entre ejes, pero con una nueva carrocería diseñada por Pinin Farina.

En apariencia, la forma del modelo mostrado en el Salón de Bruselas de 1956 era muy similar a la nueva línea del 250 GT coupé de Pinin Farina, que después evolucionaría hacia los 250 GT Boano y Ellena. Este tipo de carrocería “vestiría” a la mayor parte de los modelos producidos de la primera y segunda serie, pero hubo unos pocos ejemplares únicos que dispusieron de carrocerías radicalmente diferentes. Como los 410 Superamerica eran modelos muy caros y exclusivos destinados a clientes con poder adquisitivo alto, hubo detalles diferenciadores incluso en los coupés estándar ,para atender a los deseos específicos de cada uno de ellos.

La oferta de ejemplares únicos dentro de las dos primeras series fue de lo más extravagante que se ha podido ver sobre un chasis Ferrari. Pinin Farina realizó dos estudios “Superfast” completamente diferentes. El primero apareció en el Salón de París de 1956, con el chasis nº 0483SA, provisto de un techo con forma de voladizo y sin pilares delanteros para el parabrisas (posteriormente se añadieron antes de su venta), con las aletas traseras en pico que incorporaban en el borde los pilotos posteriores triangulares. Llevaba una pintura bicolor, blanca sobre azul pálido metalizado, con los dos tonos separados por una moldura cromada que recorría la carrocería de un lado a otro desde los extremos de la amplia parrila ovalada del radiador.

El segundo “Superfast”, construido sobre el chasis nº 0719SA, fue presentado en el Salón del Automóvil de Turín de 1957. Era bastante similar al anterior en el frontal y alrededor del habitáculo, y tenía una trasera más discreta y elegante que armonizaba mucho mejor con las curvas de la parte delantera del vehículo. El constructor más importante de carrocerías Ferrari dedicadas a competición, Scaglietti, también carrozó un ejemplar con el chasis nº 0671SA, que volvía a llevar las aletas traseras diferenciadas, demostrando la influencia transatlántica en los coches pensados principalmente para el mercado americano. El uso de acero inoxidable sin pulir para el techo, los umbrales de las puertas y las aletas, generaba un fuerte contraste con el color rojo oscuro de la pintura exterior.

Carrozzeria Boano dio su propia interpretación sobre el tema de las aletas, con un coupé construido sobre el chasis nº 0477SA, que tenía la particularidad de tener una luneta trasera dividida en dos partes. Con el nº de chasis 0485SA, Boano realizó un cabriolet con unas líneas similares a las del coupé, aunque con las aletas traseras curvadas. Sin embargo, fue Ghia quien se llevó el premio a las aletas posteriores más grandes y largas, con su propuesta realizada sobre el chasis nº 0473SA, inspirado por los coches de ensueño “Gilda” y “Dart”, construidos por Chrysler.

Los chasis de la primera y segunda serie, con el código de referencia interno 514 y una distancia entre ejes de 2.600 ó 2800 mm, fueron numerados siguiendo la secuencia de cifras impares típica de los coches de carretera, seguidas del sufijo “SA”. Conceptualmente este automóvil era similar a los modelos 250 GT contemporáneos, donde los tubulares principales del chasis pasaban por encima del eje trasero, contrariamente a lo que ocurría en el 375 America, donde pasaban por debajo. Las vías delantera y trasera también se incrementaron respecto al 375 America. Tenía suspensión delantera independiente, con brazos oscilantes, radiador. Los motores de la primera y segunda serie, con el número de referencia interno 126, fueron un desarrollo sucesivo de los propulsores Lampredi de “bloque largo” utilizados en el 375 America. La cilindrada se incrementó hasta los 4.962 cc, aumentando el diámetro de 84 a 88 mm y manteniendo la misma carrera de 68 mm. La alimentación se hacía por medio de una batería de tres carburadores Weber 40 DCF de doble cuerpo, mientras que el sistema de encendido contaba con una bobina doble y distribuidor. La potencia declarada era de 340 CV.  El motor estaba acoplado a una caja de cambios de cuatro velocidades completamente sincronizadas, que pasaba el movimiento a través de un árbol de transmisión a un eje trasero rígido, con una amplia variedad de relaciones finales disponibles. El motor del primer Pinin Farina “Superfast” llevaba dos bujías por cilindro, una solución tomada directamente de los monoplazas de Fórmula 1 y de los Sport Prototipos. Tenía, además, un carburadores de doble cuerpo mayores (42 mm). 

El chasis de los coches pertenecientes a la tercera serie, con un código de referencia interno 514/A, tenían una distancia entre ejes de 2.600 mm. También estaban numerados siguiendo la secuencia de cifras impares típica de los coches de carretera, seguidas del sufijo “SA”. Los componentes mecánicos del chasis eran los mismos que los de la serie precedente. El diseño de carrocería de Pinin Farina fue común a todos los vehículos de la serie, con la excepción del prototipo original para exposición, que tenía cinco ventanas, mientras que el resto de automóviles construidos después tenían sólo tres. En cualquier caso seguían existiendo pequeñas diferencias individuales de un coche a otro, la más evidente en los faros, pues unos los llevaban abiertos y otros retrasados sobre las aletas delanteras y protegidos por una cubierta de perspex. El motor de la tercera serie, con el número de referencia interno 126/58, disponía de unas culatas rediseñadas con las bujías colocadas en el exterior de la “V”. Hasta ese momento, todos los motores V12 Ferrari para vehículos de carretera tenían las bujías en el interior de la “V”. Esta característica aparece también más tarde en el propulsor de 3 litros de la serie 250 GT. Éste fue el desarrollo final del motor de “bloque largo” de Aurelio Lampredi, dotado de camisas de cilindros atornilladas a las culatas: a partir de aquí se optó por una solución más convencional para todas las cilindradas, en la que se acoplaba de forma mecánica la camisa y se utilizaba una junta de culata. Una particularidad poco usual en este motor estaba en las bielas, mecanizadas a partir de una palanquilla sólida (una característica reservada normalmente a los motores Ferrari de competición), en lugar de estar hechas con barras de acero forjado. La alimentación se hacía por medio de una batería de tres carburadores Weber 46 DCF3 de doble cuerpo, mientras que el sistema de encendido contaba con una bobina doble y un distribuidor. La potencia que alcanzaba era de 360 CV. El motor estaba acoplado a una caja de cambios de cuatro marchas sincronizadas, con una disposición diferente a la de los modelos Superamerica anteriores. La transmisión y el puente trasero con diferentes relaciones eran iguales que en los modelos de las dos primeras series.