El 400 Automatic i sucedió al 400 Automatic en noviembre de 1979. El sufijo “i” en el nombre del modelo venía de “inyección”, pues las dos baterías de tres carburadores Weber laterales se reemplazaban por un sistema de inyección de combustible. Dicho sistema era un Bosch K-Jetronic, con un único distribuidor montado en la parte trasera derecha del motor, que sustituía al anterior esquema de distribuidor doble, y dotado de encendido electrónico Dinoplex. Se adoptó la inyección de combustible para satisfacer las cada vez más estrictas normativas mundiales sobre emisiones, y la potencia bajó hasta los 310 CV. El motor era un V12 con un diámetro por carrera de 81 x 78 mm, lo que le daba una cilindrada total de 4.823 cc. Iba acoplado a una caja de cambios Borg Warner de tres velocidades y su código de referencia interno fue F 101 D 070. A través de un árbol de transmisión, el cambio transmitía la potencia a un diferencial autoblocante, que a su vez la distribuía a las ruedas mediante los palieres correspondientes. Las suspensiones traseras eran independientes y autonivelantes con un dispositivo hidráulico.

Desde el punto de vista estético, el 400 Automatic i era idéntico a su antecesor, salvo por la inclusión de una “i” en el anagrama de la trasera. Al chasis tubular de acero se le dio un código de referencia interno F 101 DL 170. A finales de 1982 se hicieron algunos retoques mecánicos y cosméticos al modelo. El motor recibió unos árboles de levas con el perfil revisado y unos nuevos colectores de escape, lo que aumentaba la potencia en 5 CV. También se cambiaron el sistema autonivelante hidráulico de la suspensión trasera por uno de gas y las llantas, que ahora se medían por el sistema métrico y llevaban neumáticos de perfil más bajo. Internamente había modificaciones en las costuras de la tapicería, en el diseño de los paneles de puerta y en la consola central. En el exterior, los retrovisores eran más elegantes y llevaban el escudo de Ferrari esmaltado en las carcasas, se redujo el ancho de la parrilla del radiador para poner las luces antiniebla rectangulares en lugar de cuadradas, las rejillas de salida de aire del radiador situadas en el capó pasaron a tener el color de la carrocería y se montaron antinieblas traseros de alta intensidad en el paragolpes posterior.

Como en los modelos anteriores de la serie 400, las carrocerías completamente acabadas eran entregadas por Pininfarina a Ferrari para que fijara los componentes mecánicos. El vehículo estuvo disponible tanto con volante a la izquierda como a la derecha y llevaba la dirección asistida de serie pero, como los otros modelos de doce cilindros de la época, no se hizo una versión para el mercado americano. El coche se mantuvo en producción hasta 1985 y en ese periodo se construyeron 883 unidades, con números de chasis que se iniciaron con el 27.987 y terminaron con el 55.523.