Como en la variante 365, la denominación numérica del modelo hacía referencia al cubicaje individual de cada cilindro. Los cilindros del nuevo motor tenían el mismo diámetro que los de su antecesor, 81 mm, pero la carrera aumentaba hasta los 78 mm, lo que le daba una cilindrada total de 4.823 cc.

Los motores de los vehículos con caja de cambios automática tenían un código de referencia interno F 101 C 080. La alimentación se hacía a través de dos baterías de tres carburadores laterales de doble cuerpo Weber 38 DCOE 110-111. El motor disponía de doble bobina, con dos distribuidores montados en la parte posterior, y desarrollaba 340 CV.

La caja de cambios automática Borg Warner, de tres velocidades más marcha atrás, sorprendió a los puristas pero tuvo un éxito inmediato entre los clientes. Desde que estuvo disponible al final de la producción del 400, que dio paso a la nueva la serie 412, lo adoptaron aproximadamente dos tercios de las unidades comercializadas. En Gran Bretaña esas cifras fueron aún más altas, pues la mayoría de los compradores eligieron la transmisión automática.

La potencia se enviaba, a través de un árbol de transmisión, desde dicha caja de cambios automática a un diferencial autoblocante, que a su vez la distribuía a las ruedas mediante los palieres correspondientes. Las suspensiones traseras eran independientes y autonivelantes con un dispositivo hidráulico.

Aunque el chasis de los coches de la serie 400 era prácticamente idéntico al del modelo 365 GT4 2+2, había pequeñas diferencias, por lo que al de la versión con transmisión automática se le dio otro código de referencia interno para identificarlo: F 101 CL 180.

Visualmente las unidades de la serie 400 se distinguían de su antecesor por un pequeño spoiler del color de la carrocería en la parte baja del frontal, además de por los cinco tornillos de fijación para las llantas de aluminio de cinco radios (en lugar de la tuerca central de tres puntas), por la pareja de pilotos traseros circulares y por la desaparición del Cavallino Rampante de la parrilla del radiador.

En el interior, la tapicería de los asientos era más lujosa y también variaban las costuras, aparte de otros retoques menores como la palanca de cambios de la consola central y el estilo de los tiradores de puertas.

El 400 Automatic se mantuvo en producción hasta noviembre de 1979, tiempo en el que se construyeron 355 unidades con números de chasis que se iniciaron en el 19.353 y terminaron en el 28.261. Como en el 365 GT4 2+2, la fabricación y acabado se realizaba en las instalaciones de Pininfarina de Turín, para enviarse posteriormente a la fábrica de Ferrari en Maranello, donde se instalaban los componentes mecánicos.

El vehículo estuvo disponible tanto con volante a la izquierda como a la derecha y llevaba la dirección asistida de serie pero, como los otros modelos de doce cilindros de la época, no se hizo una versión para el mercado americano.