Derivado directamente de la Fórmula 1, donde se estrenó en 1989 y ganó el Gran Premio de Brasil, el sistema electrohidráulico utilizaba la caja de cambios manual de seis velocidades del F355, pero se manejaba a través de las levas situadas detrás del volante. La nueva transmisión garantizaba unos cambios de marcha muy rápidos, con la ventaja adicional de que ambas manos del conductor podían mantenerse en el volante todo el tiempo.

El primer Ferrari de la historia fue un descapotable. Los spiders siempre tuvieron un lugar vital y muy especial en el corazón de Enzo Ferrari, y posteriormente en la propia compañía. Cada Ferrari spider inspira una mezcla de genuina ingeniería deportiva y sensaciones de conducir a cielo abierto. El 355 F1 Spider llevaba este espíritu a un nivel completamente nuevo, donde se mezclaban las reconocidas prestaciones de las berlinettas y GTS con una excelente capota de lona semiautomática eficientemente manipulada de forma electrónica.

Los factores que convirtieron al F355 en un modelo de éxito hicieron que la transición al 355 F1 Spider diseñado por Pininfarina se mantuviera inalterada: un motor muy elástico, de 380 CV, cinco válvulas por cilindro, 109 CV/litro de potencia específica, 37 mkg de par y que conseguía pasar de 0 a 100 km/h en 4,7 segundos. 

La diferencia con el F355 Spider es que el 355 F1 Spider tenía un sistema de gestión de la caja de cambios tipo Fórmula 1. Igual que el utilizado en los monoplazas, el sistema electrohidráulico controlaba la caja de cambios manual usando un sofisticado software. La caja actuaba por sí misma a través de dos levas, una en cada lado del volante, lo que significaba que el conductor no tenía que quitar sus manos mientras cambiaba de una a otra marcha.

El biplaza 355 F1 Spider tenía una carrocería de aluminio y acero. Su estilo fue moldeado en torno a un diseño aerodinámico minucioso, que incluía toda la parte inferior de la carrocería para equilibrar la carga aerodinámica (CI) entre los dos ejes. El habitáculo se diseñó con la mente puesta tanto en la seguridad como en el placer de conducción. Los asientos y guarnecidos eran de cuero Connolly. También podían pedirse asientos de competición en composite.

El motor V8 a 90° iba montado longitudinalmente en la parte central trasera y, con sus 3.496 cc, daba 380 CV, lo que suponía una potencia específica de 109 CV/l. La distribución se hacía por medio de un doble árbol de levas en cabeza, con cinco válvulas por cilindro. Las bielas eran de titanio y la unidad de control una Bosch M5.2. La lubricación por cárter seco y una caja de cambios manual de seis velocidades más marchas atrás completaban el panorama, junto con un embrague seco de un solo disco. Tenía un sistema de gestión de la caja de cambios tipo Fórmula 1.