Después de que produjeran 40 coches fue creada una segunda serie que, para no invadir el mercado del más deportivo 250 GT Spider California, tuvo una carrocería más sobria, un maletero de mayores dimensiones y un interior más confortable para el conductor y su acompañante. La producción continuó hasta 1962 y se fabricaron alrededor de 200 coches.

Aunque a finales de los años cincuenta muchos Ferrari con carrocería spider habían triunfado ya, los cabriolets con una adecuada capota blanda plegable sólo se habían producido en una cantidad relativamente pequeña. Buena parte de ellos vieron la luz a principios de la década, aparte de algunos ejemplares únicos ocasionales solicitados por clientes específicos, o de ejercicios de estilo para llevar a cualquier salón. Cuando Carrozzeria Boano exhibió un 250 GT Cabriolet, con el chasis 0461GT, en el Salón del Automóvil de Ginebra de 1956, se inició una nueva era para este tipo de vehículos en el programa de producción de Ferrari, que dio lugar a la primera serie de cabriolets diseñados por Pinin Farina y fabricados durante 1957 y 1958.

La carrocería se montó sobre el mismo chasis de los coupés 250 GT ‘Boano’ y ’Ellena’ contemporáneos, con una distancia entre ejes de 2.600 mm y un número de identificación interno508C. Todos estuvieron numerados con las cifras impares típicas de los coches de carretera, seguidas del sufijo ‘GT’. También se construyeron en las mismas líneas de montaje que los coupés y compartían componentes mecánicos como la suspensión, los frenos y la dirección.

Uno de los primeros prototipos producidos por Pinin Farina era más un spider que un cabriolet. Se trata del chasis nº 0663GT, que no tenía un techo plegable sino uno de metal desmontable para cubrir el habitáculo, con un parabrisas bajo de plexiglás sin limpiaparabrisas y con el reposacabezas del conductor prolongado hacia el panel de cola, como en los coches de competición de la época.

El diseño de Pinin Farina era muy elegante y equilibrado, similar en apariencia a los dos coupé ‘Speciale’ producidos con los chasis número 0725GT y 0751GT, cuyas líneas estaban influenciadas sin duda por estos cabriolets. El modelo disponía normalmente de faros cubiertos en los extremos de las aletas, aunque algunas unidades posteriores llevaron los faros abiertos, debido al cambio en la legislación italiana sobre iluminación. Por debajo de dichos faros había dos pequeños paragolpes con protecciones verticales de goma, flanqueando la parrilla del radiador, baja, larga y ovalada. La línea de las aletas delanteras fluía a través de las puertas y se elevaba con una ligera curva para seguir por las aletas traseras, que terminaban en unos pilotos triangulares montados en la parte superior.

El camino de Pinin Farina hacia la uniformidad en la producción siguió con estos cabriolets, aunque igual que pasaba con los coupés del mismo periodo se personalizaron algunos coches para clientes particulares. En el Salón del Automóvil de París de 1958 se exhibió un modelo ligeramente modificado, en el que los paragolpes verticales delanteros fueron reemplazados por otros cromados que ocupaban todo el ancho del vehículo, montados por debajo de la parrilla.

La carrocería era construida y equipada por Pinin Farina, antes de ser enviada a Ferrari para instalar los componentes mecánicos. Se fabricaron un total de cuarenta ejemplares, incluidos los prototipos, con números de chasis entre el 0655GT y el 1475GT, todos menos dos con volante a la izquierda.

El motor V12 de 3 litros, con un árbol de levas en cabeza por bancada de cilindros y número de referencia interno 128C, era idéntico al utilizado por los coupés de ese periodo, lo mismo que la caja de cambios y el tren de rodaje. El primer prototipo, con chasis número 0655GT, contó con una abertura en la parte superior de la puerta del conductor para servir de apoyabrazos. Fue propiedad de un piloto oficial de Ferrari, el inglés Peter Collins que, cuando llevó el coche a Inglaterra, encargó el montaje de unos frenos de disco Dunlop. La leyenda dice que al regresar Collins a Italia, Ferrari desmontó los discos y se los pidió prestados para montarlos en un 250 Testa Rossa de competición y probarlos.

Los ingenieros se quedaron impresionados y, a finales de 1959, los frenos de disco pasaron a ser de serie en los Ferrari de carretera, después de haber sido probados en algunas carreras con los 250 Testa Rossa de competición a principios de año.