Diseñado por Pininfarina y construido en colaboración con Scaglietti, las primeras unidades disponían de carrocería de aluminio, aunque más tarde este material se utilizó sólo en las versiones de competición. Consiguió numerosos triunfos y, todavía hoy, se mantiene como uno de los Ferrari más deseados. La versión de 1960 del 250 GT Berlinetta fue diseñada por Pininfarina y construida en las instalaciones de Scaglietti en Módena. Fue presentado por primera vez al público en el Salón del Automóvil de París de 1959, y tenía un estilo de carrocería muy similar al de las últimas berlinettas producidas durante ese año, a las que hoy se llama ’Interim’ para distinguirlas de las precedentes. La única diferencia estaba en la eliminación de la pequeña ventanilla situada en el montante trasero, justo detrás de la ventana de la puerta. El nuevo modelo se construyó sobre un chasis con una distancia entre ejes de 2.400 mm, que primero tenía un número de identificación interno 539 y, más tarde, 539/61. Las denominaciones ‘passo lungo’ o ’LWB’, para el chasis de batalla larga de 2.600 mm, y ‘passo corto’ o ‘SWB’, para el chasis de batalla corta de 2.400 mm, fueron adoptadas más tarde para distinguir las dos series. La construcción del chasis siguió la tradición de dos grandes largueros longitudinales de sección ovalada, con barras de refuerzo consistentes y con un elemento de sección rectangular en la parte delantera.

La suspensión era independiente en el eje delantero, con muelles helicoidales y brazos oscilantes, mientras que detrás llevaba un eje rígido con ballestas semielípticas y brazos radiales sujetos a él. Había amortiguadores hidráulicos en las cuatro ruedas. El chasis de competición de 1961 tenía una construcción más ligera, con algunos tubos más pequeños y con una sección inferior. Este modelo fue el primer Ferrari de producción para carretera en montar discos de freno de serie y, al contrario que la versión anterior del 250 GT Berlinetta, estuvo disponible tanto con el volante a la izquierda como a la derecha. También se podía pedir con especificaciones de competición, con una carrocería de aluminio, un interior aligerado y un motor potenciado. La otra alternativa era la versión ‘Lusso’ (“Lujo”) con acabados para carretera, que utilizaba una carrocería con láminas de acero y puertas y capós de aluminio. Sin embargo, hubo un buen número de ejemplares donde se solapaban ambas especificaciones, dependiendo de los deseos del cliente. Por ello, no es extraño encontrar algunos vehículos de carretera que tienen toda la carrocería de aluminio y/o un motor potenciado. En 1961 los coches de carreras tuvieron unas carrocerías aún más ligeras, motores todavía más potentes y otros pequeños cambios, para poder mantener su competitividad frente al nuevo rival que acababa de aparecer, el Jaguar ’E’ Type.

El motor era un nuevo desarrollo del diseño Colombo, un V12 con un árbol de levas en cabeza por bancada, 2.953 cc de cilindrada y un diámetro por carrera de 73 x 58,8 mm. Los números de referencia internos fueron 168B, 168, y 168 Comp/61, y todos tenían lubricación por cárter húmedo. Las bujías iban en el exterior de la “V” del bloque y el sistema de alimentación se hacía mediante tres carburadores de doble cuerpo Weber 38 DCN ó 40 DCL/6, aunque también estaba homologado el Solex C40 PAAI. El sistema de encendido se componía de una doble bobina y un distribuidor montados detrás del motor, que daba entre 220 y 280 CV, según la configuración.

Más adelante se homologó la opción de carburadores Weber 46 DCF/3, que fueron utilizados para motores especiales de competición en 1961: junto con válvulas más grandes, colectores de escape especiales y otras modificaciones de menor entidad, el propulsor alcanzaba los mayores valores de potencia antes mencionados.

El motor iba acoplado a una caja de cambios de cuatro velocidades sincronizadas más marcha atrás, que pasaba la potencia a través de un árbol de transmisión al eje rígido trasero, disponible con varias relaciones finales. Las cajas de cambio de los coches de competición estaban hechas de aleación, mientras que las de los vehículos de carretera normalmente eran carcasas de hierro fundido.

El diseño general cambio muy poco durante los tres años que duró la producción, entre 1960 y 1962. Sin embargo, hay unas serie de detalles que identifican el periodo de producción específico de cada coche. En los primeros meses de su fabricación, las aletas delanteras y traseras eran lisas, igual que la tapa del maletero. Había una salida de aire en la parte central superior de la luneta trasera y las ventanillas correderas de las puertas tenían una curva pronunciada hasta el borde posterior de arriba. Sobre el morro tenían un par de tomas rectangulares, con unos conductos que servían para refrigerar los frenos delanteros.

Las unidades producidas desde mediados de 1960 llevaban unas salidas de aire verticales en ángulo en las aletas delanteras y traseras, con una moldura en tres lados, e intermitentes con forma de lágrima en las delanteras. Llevaban una hendidura en la tapa del maletero para la placa de matrícula y unas tomas de aire delanteras en relieve para refrigerar los frenos. Los últimos ejemplares de 1960 eran muy similares, excepto las salida de aire del habitáculo, que se movieron de la luneta trasera a la parte final del techo, y las ventanillas de las puertas, que estaban disponibles tanto deslizantes como descendentes. Si se pedía ésta última opción, normalmente iba acompañada de un deflector. Todos los ejemplares producidos hasta ese momento tenían un tapón de llenado de combustible externo, situado en una zona especial junto a la esquina superior izquierda de la tapa del maletero.

Las principales diferencias visuales entre los modelos de 1961 y los de 1960 se encontraban en la forma de las ventanillas de las puertas, que tenían la parte superior menos curvada, y en la ubicación del tapón de llenado de combustible, que iba en la aleta trasera izquierda o en el interior del maletero. También había otras muchas diferencias pequeñas, como una parrilla del radiador ligeramente más grande, un leve perfil en la forma de las aletas posteriores, los puntos de anclaje del gato, etcétera. Además, estaban las personalizaciones solicitadas por los clientes, pero los anteriormente citados son los elementos diferenciadores comunes con los que se distinguían las diversas series. Aparte de las carrocerías berlinetta normales, hubo algunos diseños únicos, principalmente obra de Pininfarina, con un estilo similar al del 400 Superamerica, incluyendo un cabriolet con techo duro desmontable y número de chasis 1737GT. Se hicieron dos ejemplares coupé de carretera, con una carrocería parecida a la de los ‘400SA’, que tenían los chasis 2613GT y 3615GT, más otros dos aligerados para competición con los números 2429GT y 2643GT. El primer modelo aligerado nunca se usó para competir y fue vendido a un cliente francés, mientras que el último participó en Le Mans, Daytona y Sebring, en manos de pilotos de gran nivel, como Stirling Moss y Giancarlo Baghetti. Bertone realizó dos diseños: el primero en 1960, con el chasis 1739GT, que llevaba unas llantas de aleación ligera inusuales; el otro en 1961, caracterizado por un morro con aspecto de tiburón ideado por Carlo Chiti, que tenía el chasis 3269GT. También se realizó un ‘Spider Speciale’ único, obra de Zagato. Durante muchos años las dos propuestas de Bertone fueron las últimas hechas por un carrocero diferente a Pininfarina que se utilizaron en un chasis Ferrari. En los sesenta y setenta varias unidades recibieron carrocerías personalizadas, pero se trataba de reconstrucciones sobre coches ya existentes, no sobre chasis desnudos salidos de fábrica. En competición, el berlinetta de batalla corta continuó los éxitos logrados por el modelo de batalla larga, con tres victorias consecutivas en el Tour de France, entre 1960 y 1962. También ganó el Tourist Trophy en Goodwood en 1960 y 1961, la categoría GT de las 24 Horas de Le Mans en los mismos años y los 1.000 Km de Nürburgring en 1961 y 1962. Éstas son sólo unas pocas de las numerosas victorias absolutas y de clase que logró durante su reinado en la categoría GT.