Der 410 Superamerica war der Nachfolger des 375 America und wurde dem Publikum im Jahr 1955 auf der Pariser Automobilmesse als rollendes Chassis vorgestellt. Den kompletten Wagen bekam die Öffentlichkeit dann Anfang des Jahres 1956 in Brüssel zu sehen.

Von 1956 bis 1959 wurden drei extrem limitierte Serien dieses Modells gefertigt. Die als Serie I bekannten Wagen waren generell auf einem Chassis mit einem Radstand von 2.800 mm gefertigt. Es gab jedoch auch hier Ausnahmen. In den Jahren 1956 und 1957 wurde die Serie II auf Fahrgestellen mit 2.600 mm Radstand gebaut. Gegen Ende des Jahres 1958 wurde das Serie III Modell in Paris vorgestellt. Auch diese Serie saß auf einem Fahrgestell mit 2.600 mm Radstand, während sie mit einem neuen Stil von Pinin Farina versehen wurde.

Die Form des Wagens, der im Jahr 1956 in Brüssel gezeigt wurde, war dem Design des 250 GT Coupes von Pinin Farina, der zum 250 GT Boano und Ellena werden sollte, sehr ähnlich. Dieser Karosseriestil wurde für die Mehrzahl der Wagen der Serie I und II beibehalten. Es gab jedoch auch einige wenige Exemplare, die sich mit radikalen Karosserien, die jedoch Einzelstücke waren, präsentierten. Da die 410 Superamerica Modelle sehr teure und exklusive Automobile für wohlhabende Kunden waren, gab es auch bei den „Standard“-Coupes einige Unterschiede in den Details, die den speziellen Wünschen der Kunden entsprachen.

Die Einzelstücke der Serie I und II waren vermutlich das Bizarrste, was jemals auf Ferrari-Fahrgestellen angeboten wurde. Pinin Farina fertigte zwei vollkommen verschiedene “Superfast”-Studien. Die erste wurde auf dem Pariser Automobilsalon des Jahres 1956 auf dem Fahrgestell mit der Nummer 0483SA präsentiert. Der Wagen hatte ein Kragdach ohne A-Säulen (die später, bevor er verkauft wurde, hinzugefügt wurden). Am Heck thronten Flossen, in welche die Rückleuchten integriert waren. Die Karosserie war weiß über blassem Metallicblau lackiert und durch eine Chromleiste, die um den Wagen, beginnend am breiten, ovalen Kühlergrill, herumlief.

Der zweite “Superfast” war auf dem Fahrgestell mit der Nummer 0719SA gefertigt und wurde 1957 auf dem Turiner Automobilsalon präsentiert. Während die Front und die Kabine in etwa ähnliche Formen aufwiesen, hatte er ein eleganteres und zurückhaltendes Heck, das sich harmonischer zu den Kurven der Front des Wagens verhielt. Scaglietti, der damals bedeutendste Karosseriebauer für Ferraris für den Einsatz im Motorsport, fertigte eine Karosserie für das Modell auf dem Fahrgestell mit der Nummer 0671SA, die ebenfalls Heckflossen hatte, was auf den Einfluss auf Wagen die vornehmlich auf den US-Markt ausgerichtet wurden hindeutet. Das Dach, die Schwellen und die Flossen waren aus blankem, rostfreiem Stahl gefertigt. Dies war ein starker Kontrast zur dunkelrot lackierten Karosserie.

Carrozzeria Boano interpretierte ebenfalls das Heckflossen-Thema mit einem Coupé auf dem Fahrgestellt mit der Nummer 0477SA. Dieses verfugte über ein geteiltes Heckfenster. Auf dem Fahrgestell mit der Nummer 0485SA fertigten die Karosseriebauer ein ähnliche geartetes Cabriolet. Beide Exemplare verfügten über gebogene Heckflossen. Ghia holte sich hingegen den Preis für die größte und längste Heckflosse mit der Karosserie auf dem Fahrgestell mit Nummer 0473SA. Das Exemplar inspirierte sich an den Modellen “Gilda” und “Dart”, die man für Chrysler fertigte.

Die Fahrgestelle der Serien I und II mit Werksbezeichnung 514 hatten einen Radstand von 2.600 oder 2.800 mm. Sie trugen die ungerade Straßenwagennummerierung und waren mit dem Zusatz “SA” versehen. Ihr Konzept war dem des 250 GT sehr ähnlich, wobei die Hauptrohre über der Hinterachse lagen und nicht wie beim 375 America unter ihr. Im Vergleich zum 375 America wurden auch die Spurweiten vorne und hinten verbreitert. Vorne verfügte der Wagen über Einzelradaufhängung mit Querlenkern und einzelnen Schraubenfedern sowie Stoßdämpfern. Die Hinterachse war starr und verfügte über halbelliptische Blattfedern sowie hydraulische Stoßdämpfer. Hydraulisch waren die Trommelbremsen gesteuert, mit denen der Wagen rundum versehen war. Eine Handbremse wirkte per Kabel auf die Hinterräder. Die Triebwerke von Serie I und II mit Werksbezeichnung 126 waren eine Weiterentwicklung des „langen“ Lampredi-Blocks, der im 375 America zum Einsatz kam und nun auf einen Hubraum von 4.962 ccm erweitert wurde. Die Bohrung lag somit nun nicht mehr bei 84 sondern bei 88 mm, während der Hub mit 68 mm unverändert blieb. Dreifachdoppelvergaser vom Typ Weber 40 DCF wurden mit Doppelspulen und Zündverteilersystem verbaut, um eine angegebene Leistung von 340 PS zu erreichen. Das 4-Gang-Synchrongetriebe war mit der starren Hinterachse verbunden, wobei hier verschiedene Übersetzungsverhältnisse zur Verfügung standen.

Das Triebwerk des ersten Pinin Farina “Superfast” verfügte über Doppelzündkerzen, die direkt aus der Entwicklung für die Formel 1 und Rennsportwaren stammten. Zusätzlich war dieser Motor auch mit größeren 42 mm Doppelvergasern versehen.

Das Chassis der Series II Wagen, mit Werksbezeichnung 514/A, hatte einen Radstand von 2.600 mm und war ebenfalls ungerade mit dem Zusatz “SA” durchnummeriert. Die mechanischen Komponenten des Chassis entsprachen denen der vorangegangenen Serie. Der von Pinin Farina entworfene Karosseriestil wurde bei allen Wagen der Serie beibehalten. Bis auf den originalen Prototypen der Autoshow, mit einem 5-Fenster-Design, hatten alle folgenden Exemplare das 3-Fenster-Design. Individuelle Unterschiede zwischen den einzelnen Exemplaren existierten jedoch weiterhin, wobei der auffallendste sicherlich die Scheinwerfer waren: an manchen Wagen waren diese offen, an anderen wiederum in den Frontkotflügel mit Perspex abgedeckt.

Das Triebwerk der Serie III, mit Werksbezeichnung 126/58, verfügte über neu gestaltete Zylinderköpfe, bei denen die Zündkerzen auf der Außenseite des V-Blocks lagen. Bis zu diesem Zeitpunkt hatten alle Ferrari V12-Triebwerke die Zündkerze an der Innenseite des V-Blocks. Die neue Position der Zündkerzen sollte dann etwas später auch an den 3-Liter-Motoren der 250 GT Serie auftauchen. Dies war die letzte Weiterentwicklung des „langen“ Lampredi-Blocks, an dem die Zylinderbuchse an den Zylinderkopf verschraubt war. Danach wurden die konventionelleren Lösungen, bei denen auch Zylinderkopfdichtungsringe zum Einsatz kamen, für alle Hubraumgrößen genutzt.

Ein etwas ungewöhnliches Detail dieses Motors war die Tatsache, dass die Verbindungsstangen aus einem einzigen, massiven Stahlstück gefertigt wurden. Dies war eigentlich eine Eigenart der Ferrari-Triebwerke für den Renneinsatz und weniger für den Gebrauch mit herkömmlichen geschmiedeten Stahlstangen. Dreifach-Doppelvergaser Weber 46 DCF3, Doppelspule und Zündverteilersystem wurden integriert, um die angegebene Leistung von 360 PS zu erzielen. Das 4-Gang-Synchrongetriebe hatte ein anderes Schaltschema als die vorangegangenen Superamerica-Modelle, jedoch das gleiche Layout der Antriebseinheit und verschiedene Übersetzungsverhältnisse.