Die 400 Superamerica-Modellreihe war die Nachfolgerin der 410 Superamerica Modelle und wurde von 1959 bis 1964 gefertigt. Es war das erste Mal in der Geschichte des springenden Pferds, dass man von der Modellbezeichnungstradition abwich und sich nicht am Volumen eines einzelnen Zylinders orientierte. Vielmehr stand die ’400′ für den Gesamthubraum von vier Litern. Alle bis auf zwei der 64 Wagen der Serie wurden von Pininfarina entworfen (das Unternehmen wurde im Jahr 1962 zu Pininfarina), die Mehrzahl in Coupé-Form.

Das erste Exemplar war eine Sonderanfertigung mit spezieller Karosserie für Fiat-Chef Gianni Agnelli, auf Chassis 1517SA, gegen Ende des Jahres 1959 und wurde auf dem Turiner Automobilsalon im Oktober des gleichen Jahres präsentiert. Die Front des Wagens war von einem besonders großen quadratischen Kühlergrill mit kleinen Stoßstangen zu beiden Seiten geprägt. Dazu kamen einige wahre US-Stilelemente: ein horizontaler Doppelscheinwerfer an den Extremitäten der Front mit einem einzelnen Nebelscheinwerfer darunter sowie eine Rundum-Windschutzscheibe. Am Heck fand man vertikale Chromeinfassungen mit drei runden Linsen, die man in der Folge auch beim 400SA Cabriolet, frühen Coupés und der 250 GTE Modellreihe ab dem Jahr 1960 sehen konnte.

Zwischen dem Turiner Automobilsalon und der Auslieferung des ersten Wagens Ende Mai 1960 wurde das Design verfeinert. So wurde das Metall an der Front modifiziert, um den Kühlergrill etwas zu verkleinern, der immer noch quadratisch war. Nun verfügte der Wagen über eine vollständig durchlaufende Stoßstange. Die horizontalen Einlässe über den kleinen Stoßstangenteilen waren nun verschwunden. Die Form des Motorhauben-Lufteinlasses wurde ebenso modifiziert wie ein Metallstreifen an der Seite des Wagens, um die am Wagen entlang laufende Kante hervorzuheben. Das zweite Exemplar – und somit der erste wahre Serienwagen dieses Modells – war ein Cabriolet, Chassis 1611SA, das im Januar des Jahres 1960 auf dem Automobilsalon in Brüssel seinen Auftritt hatte. Wenige Wochen später folgte eine Präsentation in New York. Das 400 SA Cabriolet ähnelte dem 250 GT Cabriolet, wobei es eine kleinere Kühlergrillöffnung besaß und normalerweise frei liegende Nebelleuchten an den Seiten des Kühlergrills sowie manchmal zentral sitzende Fahrlichter aufwies. Da diese jedoch sehr teuer waren wurden sie nur auf Anfrage für einige Kunden integriert. Somit verfügten keine zwei Wagen über die exakt gleichen Details. Eine weitere Option war die Wahl zwischen offenen oder unter Plexiglas liegenden Scheinwerfern. Als die offenen Scheinwerfer mit dem Coupé aerodinamico angekündigt wurden musste die gesamte Front des Wagens verändert und ein ovaler Kühlergrill geplant werden, Ein Exemplar, Chassis 2311 SA, erhielt eine Karosserie, die der des 250 GT California Spider beinahe identisch war. Der rechtsgesteuerte Wagen wurde eigens von Scaglietti für Ferrari Aufsichtsratsmitglied Michel Paul-Cavallier gefertigt. Ein weiteres Exemplar, Chassis 3673SA, verfügte über eine Karosserie im Stile des 250 GT passo corto Berlinetta. Fälschlicherweise wurde in der Vergangenheit berichtet, dass Enzo Ferrari ein Exemplar mit 250 GTE 2+2 Karosserie genutzt hätte. Doch Aufzeichnungen im Unternehmen belegen, dass es sich um einen normalen 250 GTE, Chassis 2257GT, handelte.

Die Chassis – mit der Werksbezeichnung 538, ursprünglich mit einem Radstand von 2.420 mm später mit 2.600 mm für einen größeren Innenraum – waren ungerade nummeriert und mit dem Zusatz ‘SA’ versehen. Sie wurden auf den Fertigungsstraßen der 250 GT Modellreihe und aus großem, ovalen Rohren über der Hinterachse und Diagonalstreben sowie einer vorderen Strebe gefertigt. Einzelradaufhängung vorne mit Querlenkern, Schraubenfedern und Stoßdämpfern, starre Hinterachse mit halbelliptischen Blattfedern und Radiusarmen, während hydraulische Stoßdämpfer rundum montiert waren. Der Wagen war rundum mit hydraulisch gesteuerten Scheibenbremsen und einer Handbremse mit Kabel für die Hinterräder ausgestattet. Bis auf die Fahrgestellnummer 2311SA waren alle Wagen linksgesteuert.

Das Triebwerk mit Werksbezeichnung 163 hatte ein Kompressionsverhältnis von 8,8:1 und basierte nicht mehr auf dem von Lampredi für die 410er-Modellreihe entworfenen Motor mit langem Block. Der Wagen hatte vielmehr ein Triebwerk mit kurzem Block, das auf dem Design von Colombo mit OHC-Ventilsteuerung pro Zylinderreihe basierte, das in der gleichzeitig gefertigten 250 GT Modellreihe verwendet wurde. Die Leistung dieses Triebwerks wurde mit einer größeren Bohrung (77mm) und einem längeren Hub (71mm) gesteigert und wies nun einen Gesamthubraum von 3.967 ccm auf.

Integriert waren auch eine Doppelspule und ein Verteilerstartersystem, wobei die Verteiler vom hinteren Bereich der Nockenwellen auf jeder Reihe des Vs angetrieben wurden. Drei Weber 40 DCZ/6, 42 DCN Doppelvergaser oder manchmal auch Solex C40 PAAI Vergaser wurden montiert und die Leistung mit 340 PS angegeben.

Das 4-Gang-Synchrongetriebe verfügte über einen elektronisch gesteuerten Schnellgang mit einer Antriebwelle hin zur starren Hinterachse.

Das Coupé aerodinamica für das 400 Superamerica Coupé entstand aus einer Designstudie, die Pininfarina am Stand des Unternehmens auf dem Turiner Automobilsalon im November des Jahres 1960 vorstellte.

Auf einem 400 SA, Chassis 2207SA, mit dem Namen ‘Superfast II’, wurde es von Battista und Pininn Farina als persönlicher Wagen genutzt während es eine Reihe an Veränderungen bezüglich der Form durchlief. Die Bezeichnung Coupé aerodinamica erhielt der Wagen aufgrund seiner langgezogenen und niedrig fließenden Linien, die sich in den Innenraum hineinzogen, wobei die vorderen Kotflügel in die Seitenkante und den Kofferraum übergingen. Die runden Rückleuchten waren in horizontal angebrachte Schutzummantelungen integriert, die sich in den Stoßstangen zu beiden Seiten befanden. Das ursprüngliche Rendering wies unter anderem einklappbare Frontscheinwerfer sowie einen schmalen ovalen Kühlergrill auf, der von den Stoßstangen zu beiden Seiten eingerahmt war. Im Winter 1960/61 erhielt der Wagen einen breiten flachen Lufteinlass auf der Motorhaube mit einer schicken Chromeinfassung; kleine runde Parkleuchten waren halb in den oberen Bereichen der vorderen Kotflügel integriert, der hintere Radlauf wurde verändert und Lichter wurden im Türglas integriert.

Die zweite Komplettüberarbeitung des Designs auf dem gleichen Chassis trug den Namen Superfast III und wurde auf dem Genfer Automobilsalon im März 1962 ausgestellt. Nun hatte das Modell einen überarbeiteten Innenraumglasbereich mit neuen, schlankeren C-Säulen und größeren hinteren Seitenfenstern. Das Profil der Nase wurde verändert, um einen sehr flachen, elliptischen Kühlergrill zu schaffen, der thermostatisch gesteuert wurde. Die Metallabdeckung war mit einem springenden Pferd verziert. Weitere bemerkenswerte Veränderungen waren: Farbwechsel von Weiß zu Grünmetallic (zwischenzeitlich mit Graumetallic) und Luftauslässe in den unteren Bereichen der Heckflügeleinfassung. Der Wagen wurde jedoch noch weiteren Veränderungen unterzogen und wurde somit zum Superfast IV. Die augenscheinlichste Innovation war sicherlich der Scheinwerferbereich. Die einklappbaren Scheinwerfer waren verschwunden und nun lagen die Scheinwerferpaare frei mit 7 Zoll außen und 5 Zoll innen. Diese Anordnung wurde im Jahr 1964 nochmals mit dem 330 GT aufgegriffen. Weniger auffällig waren hingegen eine Veränderung der C-Säule und ein Anheben der Unterkante der Heckscheibe. Unterdessen war das Modell in Serienproduktion gegangen und die erste Kundenversion wurde 1961 in Genf ausgestellt. Dieses hatte die Designfeatures des Superfast II bis auf die Scheinwerfer, die eher traditionell gestaltet waren und unter Plexiglas lagen. Wie bereits erwähnt gab es individuelle Unterschiede zwischen spezifischen Wagen. Neben den Versionen mit offenen oder geschlossenen Scheinwerfern gab es auch unterschiedliche Türgriffvarianten (klassisches Chrom mit Knopf und einen tiefer liegenden Hebel). Einige Wagen hatten Hinterradabdeckungen, die bei anderen Ausführungen fehlte. Jene, die bis Mitte des Jahres 1962 gefertigt wurden hatten einen Radstand von 2.420 mm, spätere Modelle 2.600 mm. Die späteren Modelle können am größeren Abstand zwischen dem Ende der Tür und dem Beginn des hinteren Radlaufs erkannt werden. Für gewöhnlich hatten sie auch einen geschlossenen Motorhaubenblister anstelle der mit Chrom umrandeten Öffnung. Insgesamt wurden folgende Zahlen der verschiedenen Modelle gefertigt: ein Scaglietti Spider, ein Scaglietti Berlinetta, neun Cabriolets und 35 Coupés. Die Fahrgestellnummern reichten von 1517SA bis 5139SA. Zudem sollte angemerkt werden, dass die beiden 4-Liter GTOs (Chassis 3765 und 4561) sowie die vier 330 LM Berlinettas (Chassis 4381, 4453, 4619 und 4725) alle Fahrgestellnummern mit dem Zusatz SA dieser Modellserie hatten.